抓走了。多諾萬為這個和胡佛大吵了一架。羅斯福為了安撫這兩個脾氣暴躁而固執的傢伙，做了一個分工：將歐洲和亞洲交給多諾萬，聯邦調查局則負責在南美洲的秘密活動。但是，這種分工並沒能維持多久，兩家在情報配合上一直不是很愉快。
1945年初，多諾萬向羅斯福提交了一份秘密備忘錄，建議在和平時期，建立一個統一的主管對外情報的機構，為避免與聯邦調查局發生太大沖突，他在備忘錄中特意註明：該機構在國內和國外都沒有維護治安和執行法律的功能。不過這份備忘錄還是走漏了風聲，當時胡佛正在起草關於聯邦調查局統一接管國外情報機構的計劃，憤怒程度可想而知。同時，以他多年政場經驗意識到，這回握住了對手的一大把柄。他決定好好利用。
胡佛派人搞到了秘密備忘錄的內容，列出其中違背保密法規定的部分，並將這一內容洩露給了媒體。很快，這一訊息就被披露，各種批評一湧而上，羅斯福恰在這時去世，多諾萬心有餘而力不足，戰略情報局終於被杜魯門宣佈解散。
扳倒了老對手，胡佛很高興，他繼續策劃在國外建立聯邦調查局的秘密情報網路。不過，他沒能高興多久。1946年，杜魯門改變主意，決定建立中央情報局，主管對外情報工作，
聯邦調查局的工作則限制在國內。胡佛想讓總統改變主意，他推出了一大堆陸軍將領和兩院議員去白宮當說客，可是杜魯門堅決不讓步。他命令聯邦調查局立刻關閉在國外的辦事處，只允許在少數城市（倫敦、巴黎、羅馬、渥太華和墨西哥城）繼續設辦事處，而且那裡的特工人員只能處理國內案件中的涉外部分，不準進行收集外國情報的活動。
胡佛對這一命令大為惱火，但又不敢不執行。在關閉國外的辦事處前，他特別指示，所有辦事處無論如何不得把任何檔案和情報交給中央情報局。那些辦事處的人只好偷偷地把檔案移交給中央情報局。
中央情報局成立以後，它和聯邦調查局成為美國情報系統中兩個並駕齊驅的最重要的機構。前者負責國外的情報活動，開展特別行動。後者負責國內的安全和反諜報活動。它們沒有隸屬關係。中央情報局是一個獨立的機構，直接向總統負責；聯邦調查局則歸司法部管轄。其實聯邦調查局擁有的實際權力還是很大的，因為它有直接的執法權，但是胡佛不這麼看，他固執地認為中央情報局奪走了本該屬於聯邦調查局的東西。
儘管沒有授權，胡佛還是指示手下在墨西哥城等辦事處搞活動，收集情報。這種做法完全超出了政府對聯邦調查局職責範圍的規定，大量工作與中央情報局重複，並且很多情報錯誤百出。連聯邦調查局自己的人都懷疑這些耗費人力和財力的事情還有沒有存在的必要。但是胡佛堅持，其他人也無話可說。
剛建立的中央情報局向聯邦調查局提出一些經正式批准的要求，例如交接檔案，提供某些可疑分子在國內的活動情況等。胡佛總是採取拖的辦法，能不管就不管，或者只滿足一半，剩下的就置之不理了。這樣當然會招來中央情報局的不滿。
這種事情發生了好幾次後，中央情報局局長比德爾·史密斯將軍生氣了。他給胡佛寫了一封措辭非常嚴厲的信，說道：
“無論你胡佛先生是否喜歡我，這都同我們負責的兩個政府機構之間的合作毫無關係。你有義務在你的許可權範圍內同中央情報局全面合作。”
“如果你不這樣做，如果你要在這個問題上堅持這樣，那麼我準備在整個華盛頓同你鬥。”
遇上了強硬對手的胡佛反而退步了，他甚至讓聯邦調查局負責同中央情報局聯絡的人為他和史密斯安排一次午餐。
中央情報局和聯邦調查局雖然互相看對方不順眼，但在工作中還是需要配合的。因此，雙方都設有專人負責